NUEVO REGISTRO DE Leratiomyces ceres (BASIDIOMYCOTA, STROPHARIACEAE) PARA COLOMBIA by Teodoro Chivatá Bedoya

INFORME #6 COLOMBIA FUNGI 22/6/2018 MACROMICETOS DE BOGOTÁ XYLARIA Hongos de Colombia

NUEVO REGISTRO DE Leratiomyces ceres (BASIDIOMYCOTA, STROPHARIACEAE) PARA COLOMBIA NEW RECORD OF Leratiomyces ceres (BASIDIOMYCOTA, STROPHARIACEAE) FOR COLOMBIA Teodoro Chivatá Bedoya teodorot@outlook.es Laura Camila Arias Caro lcariasc@correo.udistrital.edu.co Elaborado el 22 de Junio del 2018

Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Xylaria Hongos de Colombia Instituto Politécnico Industrial de Telecomunicaciones El objetivo de este informe es presenter a Leratiomyces ceres (Cooke & Massee) Spooner & Bridge 2008, macromiceto registrado por primera vez para la biota fungica de Colombia. Se especifican sus caracteres morfológicos macro y microscópicos que determinan a la especie, así como tambien información respecto a su ecología y distribución en el país. Con esta contribución, el genero Leratiomyces queda representado para el país por esta única especie. La especie se ha citada para Colombia desde el 2016 por Chivatá T. & Arias C. en otros trabajos previos a este informe: https://www.researchgate.net/publication/315723972_Hongos_en_Humedales_de_Bogota_DC_Colombia_Macromicetos_y_Mixomicetos / https://flic.kr/p/GxknA9 https://www.researchgate.net/publication/327495931_Macromicetos_de_Bogota_Colombia

Figura 1. Basidioma de Leratiomyces ceres INaturalista https://colombia.inaturalist.org/observations/40641362 Mushroom observer https://mushroomobserver.org/262795?q=1JAuH

Los ejemplares fueron registrados en el Humedal La Conejera y posteriormente determinados por los autores el 5 de junio del 2016 en los laboratorios de biología de la UDFJC. A continuación, se realiza su respectiva descripción: basidioma estipitado, lignicola, principalmente gregario, en ocasiones solitario o cespitado, no higrofano, píleo de 5 a 7 cm de diámetro, hemisférico en un principio, luego pasa a ser plano convexo con el centro umbonado, orbicular (vista apical). Margen recto, entero y ligeramente ondulado, de superficie glabra, viscida y brillosa, que luego pasa a ser seca y opaca, de color rojo que tiende a oscurecerse con el tiempo, con escamas blancas y fasciculadas en el margen, originadas por restos del velo universal. Himenio con lamelas y lamélulas, se encuentran próximas entre sí (apretadas), adnadas a ligeramente uncinadas, anchas, de borde liso, lamélulas atenuadas, de color café claro principio, después gris violáceo y finalmente púrpura negruzco, arista entera, blanquecina. Contexto homegeneo y hueco. Esporada de color marron oscuro. Estípite de 4-8 cm de largo x 0.4-0.5 cm de ancho, cilíndrico, central, sub-bulboso y con tomento basal con cordones miceliares (rizomorfos), de color blanco con zonas de color naranja rojizo que se intensifica con el tiempo, de superficie pruinosa. Se engrosa ligeramente hacia la base. En algunos ejemplares se logra observar un anillo en banda (rudimentario) adherido al estípite, delgado y efimero. De consistencia fibrosa. Sin olor o sabor apreciable. Basidiosporas elipsoidales, lisas, de paredes gruesas, con poro germinal. Cararcteristicas como el color , forma y tamaño varia según estado de desarrollo, para ver registros de los autores en Bogotá D.C. (Humedal La Conejera, Humedal Cordoba, Humedal La Florida y Cerros Orientales) 2014-2018, https://colombia.inaturalist.org/observations?place_id=any&subview=table&taxon_id=53282&user_id=teodoro_chivatabedoya&verifiable=any 2016, https://www.researchgate.net/publication/315723972_Hongos_en_Humedales_de_Bogota_DC_Colombia_Macromicetos_y_Mixomicetos *Registros fotográficos por Teodoro Chivatá, Bogotá 2016-2018

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Figura 2. Leratiomyces ceres. A. B. Superficie del pileo (cutícula). C. Himenio. D.E. Vista lateral. F. Basidioma maduro que tiende a la secarse y plegarse hacia ariba. G. H. Crecimiento gregario. I.J.K. Himenio de basidiomas jovenes. L. Estípite con tomento basal.

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E F G H Figura 3. Microscopia de L. ceres. A.B. Basidio tetraspórico. C. Cistidio. D.E. Basidiosporas. F-H. Hifas paralelas y presencia de fibula. Registro fotográficos por Teodoro Chivatá, Bogotá 2016-2018. El trabajo de microscopia se realizó con un Microscopio Zeiss de Luz Halogena 6v 30w y reactivos rojo congo, melzer e hidróxido de potasio (KOH) 5%. Se observan basidios tetraspóricos, claviformes de 31 x 8 µm, basidiosporas elipsoidales no amiloides, de color marrón a rojo oscuro, superficie lisa, ligeramente apiculadas, con poro germinativo evidente (0,8 a 1 µm). Cistidios fusiformes, de 35,7 x 12,7 µm en general se observan hifas paralelas y presencia de fíbulas. Posición taxonómica, Hongos, Basidiomycota, Agaricomycotina, Agaricomicetos, Agaricomycetidae, Agaricales, Strophariaceae, Leratiomyces (Mycobank, 2018; Indexfungorum.org, 2018). Según Noordeloos M.E., (2011), esta especie cuenta con aproximadamnete 21 sinonimias. Nombre actual 2018, Leratiomyces ceres (Cooke & Massee) Spooner & Bridge, Mycotaxon 103: 116 (2008) Sinonimia:

Figura 4. Esporada de color marron oscuro.

Agaricus squamosus f. aurantiacus Cooke, Handbook of British Fungi: 199 (1887) Agaricus ceres Cooke & Massee, Grevillea 16 (79): 72 (1888) Flammula puiggarii Speg., Boletín de la Academia Nacional de Ciencias en Córdoba 11 (4): 418 (1889) Hypholoma aurantiaca (Cooke) J. Faus Hypholoma aurantiacum (Cooke) Faus, Boletín de la Sociedad Micologica Castellana 7: 70 (1982) Hypholoma puiggarii Raithelh, 1985 Naematoloma aurantiaca (Cooke) Guzmán Nematoloma aurantiacum (Cooke) Guzmán (1975) Naematoloma aurantiacum (Cooke) Guzmán, Beihefte zur Nova Hedwigia 51: 114 (1975) Nematoloma aurantiacum (Cooke) Guzmán ex Singer (1986) Naematoloma puiggarii Singer, 1969 Psilocybe aurantiaca (Cooke) Noordel., Persoonia 16 (1): 128 (1995) Psilocybe ceres (Cooke & Massee) Sacc., Sylloge Fungorum 9: 140 (1891) Psilocybe squamosa var. aurantiaca (Cooke) Papetti: 23 (2011) Stropharia aurantiaca (Cooke) M. Imai, Journal of the Faculty of Agriculture of the Hokkaido Imperial University 43: 267 (1938) Stropharia percevalii var. aurantiaca (Cooke) Sacc., Sylloge Fungorum 5: 1016 (1887) Stropharia squamosa var. aurantiaca (Cooke) Massee, British Fungus-Flora 1: 402 (1892) Stropholoma aurantiacum (Cooke) Balletto, Micologia Italiana 18 (1): 36 (1989) Stropholoma aurantiacum (Cooke) Ryman, Funga Nordica: 913 (2008) Stropholoma aurantiaca (Cooke) Ryman (2008) Stropharia thrausta; Moreno & Albertó (1996)

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Según Kirk et al. (2008) se han determinado 1316 especies de la familia Strophariaceae, registrandosen en todo el mundo desde del Ártico a las zonas antárticas (Pegler et al. 1980, Singer 1986, Borgen et al. 2006). Para el caso del Sur y Centro de américa, se han registrado en total, 281 especies y 7 variedades de esta familia, pertenecientes a 18 géneros (Coimbra VRM., 2015). El género Leratiomyces comprende pocas especies, según consulta en index fungorum existen alrededor de 16 especies en todo el mundo, para Colombia este es el primer registro del género Leratiomyces y la respectiva especie L. ceres http://www.indexfungorum.org/Names/Names.asp Leratiomyces atrovirens Bresinsky y Manfr. Binder 1998; Strophariaceae Leratiomyces ceres (Cooke & Massee) Spooner & Bridge 2008, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces ceres ); Strophariaceae Leratiomyces coccineus (Massee y Wakef.) Bresinsky y Manfr. Binder 1998; Strophariaceae Leratiomyces cucullatus (Shope & Seaver) Beever y DC Park 2008, (ver también Species Fungorum: Leratiomyces cucullatus ); Strophariaceae Leratiomyces erythrocephalus (Tul. Y C. Tul.) Beever y DC Park 2008, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces erythrocephalus ); Strophariaceae Leratiomyces laetissimus (Hauskn. & Singer) Borov., J. Stříbrný, Noordel., Gryndler & Oborník 2011, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces laetissimus ); Strophariaceae Leratiomyces magnivelaris (Peck) Bridge & Spooner 2008, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces magnivelaris ); Strophariaceae Leratiomyces percevalii (Berk. & Broome) Bridge & Spooner 2008, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces percevalii ); Strophariaceae Leratiomyces riparius (AH Sm.) Redhead 2014, (ver también Species Fungorum: Leratiomyces riparius ); Strophariaceae Leratiomyces similisBresinsky y Manfr. Binder 1998; Strophariaceae Leratiomyces similis (Pat. Ex Sacc. Y Trotter) Bresinsky y Manfr. Binder ex Redhead & McNeill 2008, (ver también Species Fungorum: Leratiomyces similis ); Strophariaceae Leratiomyces smaragdinus Pat. ex Bresinsky y Manfr. Binder 1998; Strophariaceae Leratiomyces squamosus (Pers.) Bridge & Spooner 2008, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces squamosus ); Strophariaceae Leratiomyces squamosus var. squamosus (Pers.) Bridge & Spooner 2008; Strophariaceae Leratiomyces squamosus var. Thraustus (Kalchbr.) Bridge & Spooner 2008, (ver también Species Fungorum:Leratiomyces squamosus ); Strophariaceae Leratiomyces tesquorum Adamčík & Vizzini 2018, (véase también Species Fungorum: Leratiomyces tesquorum ); Strophariaceae

Para Colombia, la familia Strophariaceae esta representada por las siguientes especies, info recopilada de Vasco A. & Franco E., 2013. Diversity of Colombian macrofungi (Ascomycota-Basiciomycota). Mycotaxon. http://www.mycotaxon.com/resources/checklists/VascoPalacios-v121-checklist.pdf Hypholoma sublateritium (Schaeff.) Quél. Hypholoma subviride (Berk. & M.A. Curtis) Dennis. Melanotus alpiniae (Berk.) Pilát. Melanotus cassiaecolor (Berk.) Singer. Melanotus dumontii Singer Naematoloma subviride (Berk. & M.A. Curtis) A.H. Naematoloma udum (Pers.) P. Karst.. Pholiota aberrans A.H. Pholiota apiahyna Speg. Pholiota naucorioides Singer. Pholiota privigna (Speg.) Singer. Pleuroflammula squarrulosa Singer. Psilocybe angustipleurocystidiata Guzmán. Psilocybe antioquiensis Guzmán, Saldarr., Pineda, G. García & L.-F. Velázquez. Psilocybe argentina (Speg.) Singer. Psilocybe bispora Guzmán, Franco-Mol. & Ram.-Guill.. Psilocybe bullacea (Bull.) P. Kumm. Psilocybe cabiensis Guzmán, M. Torres & Ram.-Guill. Psilocybe caerulescens Murrill. Psilocybe caerulescens var. ombrophila R. Heim Psilocybe castanella var. subhyperella (Singer) Guzmán. Psilocybe clavata Guzmán. Psilocybe columbiana Guzmán. Psilocybe coprophila (Bull.) P. Kumm. Psilocybe cubensis (Earle) Singer. Psilocybe fimicola Guzmán. Psilocybe guatapensis Guzmán, Saldarr., Pineda, G. García & L.-F. Velázquez. Psilocybe heliconiae Guzmán, Saldarr., Pineda, G. García & L.-F. Velázquez. Psilocybe hoogshagenii var. hoogshagenii R. Heim. Psilocybe mexicana R. Heim Psilocybe montana (Pers.) P. Kumm. Psilocybe peruviana Singer. Psilocybe phyllogena (Peck) Peck. Psilocybe pintonii Guzmán. Psilocybe pleurocystidiosa Guzmán Psilocybe plutonia (Berk. & M.A. Curtis) Sacc. Psilocybe semiangustipleurocystidiata Guzmán, Ram.-Guill. & M. Torres Psilocybe subacutipilea Guzmán, Saldarr., Pineda, G. García & L.-F. Velázquez Psilocybe subcubensis Guzmán Psilocybe subheliconiae Guzmán, Ram.-Guill. & M. Torres. Psilocybe subhiperella Singer Psilocybe subhoogshagenii Guzmán, M. Torres & Ram.-Guill. Psilocybe wrightii Guzmán. Psilocybe yungensis Singer & A.H. Sm. Psilocybe zapotecorum R. Heim. Stropharia semiglobata (Batsch) Quél.

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La literatura la reporta como originaria de Australia y por tal motivo, alóctona en el resto de continentes (Watiling & Gregory 1987; Noordelos, 2011). Ampliamente distribuido en Europa y Norte América (Watiling & Gregory, 1987; Noordeloos, 2011. Daams (1991) menciona que una de sus vías de dispersión podría ser “el tráfico a nivel mundialde plantas y sustratos realizados en las últimas décadas, dadas sus preferencias de crecimiento sobre sustratos lignícolas o humícolas más o menos artificiales en parques y jardines; no obstante, no parece estar del todo claro su estado de especie invasora”

Figura 5. A. Humedal La Conejera, zona de mayor registro de L. ceres. B. Distribución de la especie en Colombia Tomado de Chivatá & Acosta (2016) y iNaturalista (2018) https://colombia.inaturalist.org/taxa/121217-Leratiomyces-ceres *Leratiomyces ceres (Cooke & Massee) Spooner & Bridge enSecretaría de GBIF (2019). GBIF Backbone Taxonomy. Conjunto de datos de la lista de verificación https://doi.org/10.15468/39omei accedido a través de GBIF.org el 2020-07-04.

Tomando como referencia los registros de los autores y los consolidados en la plataforma iNaturalista y gbif.org, la especie ha sido observada en Cota Cundinamarca, Engativá Bogotá D.C., Humedales del noroccidente de Bogotá (Humedal La Conejera, Humedal Cordoba, Humedal Tibabuyes, Humedal Torca-guaymaral), Humedal Santa Maria del Lago, Jardín Botánico José Celestino Mutis Bogotá D.C., Parque El Virrey Bogotá D.C., Parque La Florida Cundinamarca,Villamaría Caldas y Quebrada la Vieja (Cerros Orientales).

Figura 6. Humedal La Conejera, Localidad de Suba Bogotá (Colombia). Fotografias de Teodoro Chivata 2016.

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“Reconociendo la biota fungica de nuestro territorio”

Figura 7. Taller #4. Conociendo los Hongos de Bogotá. Realizado con el apoyo de la Fundación Humedales Bogotá http://humedalesbogota.com/2018/08/16/los-hongos-de-bogota/

Figura 8. Taller #6. Socialización de resultados con la comunidad aledaña al Humedal La Conejera, Bogotá D.C. Presentación de especies del humedal y registros nuevos para Colombia y La Ciudad, recopilados entre el 2016-2018. El Humedal La Conejera, se encuentra ubicado al noroccidente de Bogotá D.C. sus límites están dados por la quebrada La Salitrosa hacia el oriente y el río Bogotá al occidente; cuenta con aproximadamente 59 hectáreas y es considerado como una de las zonas con mayor biodiversidad de la ciudad. Altura promedio de 2542 msnm, humedad relativa del 80% (Chisacá, 2002) y una temperatura mínima que varían entre 0.9°C y – 4.2°C y promedio de 18-19°C (FHLC, 2002). Alberga mamíferos terrestres como la zarigüeya (Didelphis pernigra), curí (Cavia anolaimae), comadreja andina (Mustela frenata), murciélago fru-gívoro (Sturnira bogotensis) y la musaraña (Cryptotis thomasi), reptiles como la culebra sabanera (Atractus crassicaudatus) y el lagarto collare-jo (Stenocercus trachycephalus), anfibios como la rana sabanera (Dendropsophus labialis) y rana campana (Colostethus subpunctatus). Según el Plan de Manejo Ambiental (PMA,2006) del Humedal es el hábitat de 116 especies de aves, como las tinguas pico verde (Gallinula melanops), pico rojo (Gallinula galeata), pico amarillo (Fulica americana), chamicero (Synallaxis subpudica), alcaraván (Vanellus chilensis), monjita (Chrysomus icterocephalus), coquito (Phimosus infuscatus), cucarachero de pantano (Cistothorus apolinari), monjita (Chrysomus icterocephalus), búho negruzco (Asio stygius), gavilán ma-romero (Elanus leucurus) y gavilán pollero (Rupornis magnirostris) (Chivatá & Acosta, 2016). Con este tipo de aportes, se hace enfasis en la necesidad de estudios más específicos de la biota fungica de la ciudad y la importancia de su vinculación con la comunidad aledaña a los diferentes tipos de ecosistemas. El desarrollo de estas iniciativas, no se limita a producir conocimiento científico, sino que integra la experimentación con la acción social, de tal forma, que se crean espacios para iniciar y dar continuidad a procesos comunitarios en pro del reconocimiento y comprensión de la consciencia ambiental, con el fin de sensibilizar sobre la importancia de reconocer, preservar y conservar los humedales como lugares anclados a una estructura ecológica, biológica, cultural y social.

Teodoro Chivatá, 2016

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Otras consideraciones de la especie: respecto al valor nutricional no se reconoce alguna propiedad, sin olor o sabor destacable. Su comestibilidad no está especificada o se le reporta como "desconocido" (Courtecuisse, Duhem, 2007; Arora, 1986; Desjardin, Wood, Stevens, 2014; Trudell &Ammirati, 2009; Gerhardt y Grzyby, 2006). Por otra parte, los análisis de Anastos et al. (2008) sugieren que L. ceres contiene psilocibina en cantidades relativamente grandes (9,700-9,900 mg/kg peso seco). Agradecemos a la Facultad de Ciencias y Educación de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Alcaldía Local de Suba, Humedales Bogotá, Beatriz Guataquí, Hugo Daniel Plazas e Interpretes ambientales del Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis y Aguas Bogotá. BIBLIOGRAFÍA

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ANEXO 1. CLAVE PARA ESPECIES DE Leratiomyces y Stropharia

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1. Fresh cap scarlet to orange……………………………………...

1. Fresh cap otherwise colored (brown, tan, yellow, wine red, purplish, white, green, blue).

2. Found in woodchips, landscaping areas, waste places (and so on) in coastal California (perhaps elsewhere?); stem smooth to finely hairy. 2. Found in woods across North America; stem shaggy.

Leratiomyces ceres Leratiomyces squamosus var.thraustus

3. Cap with blue or green colors (if stem bruises blue, seePsilocybe).

3. Blue or green colors absent.

4. Gill edges colored like the faces during all stages of development; chryso-cheilocystidia abundant. 4. Gill edges often whitish at maturity, contrasting with the faces; chryso-cheilocystidia absent or very rare.

Stropharia caerulea 5

5. Cap dark green to dark blue when young, often fading to yellowish; ring fairly well developed, at least when young.

Stropharia aeruginosa

5. Cap bluish or greenish when young, but becoming whitish with faint bluish tints; ring poorly developed, even when young.

Stropharia pseudocyanea = S. albocyanea

6. Mature cap medium sized to large; regularly greater than 5 cm in diameter. 6. Mature cap small; rarely greater than 5 cm in diameter.

7. Cap without scales, typically wine red when young, becoming brownish--but occasionally brownish when young, or in one formwhite in all stages of development; ring prominent and well developed, with distinctive bent-back scales or "claws" on its underside; growing in woodchips, landscaping areas, mulch, and so on; spores 10-15 x 6-9 µ. 7. Not completely as above.

8. Found in western North America (especially northern California and the Pacific Northwest); tall (mature stem 8-15 cm long); cap slimy and yellow, fringed with drooping white veil remnants on the margin. 8. Not completely as above.

7 13

Stropharia rugosoannulata 8

Stropharia ambigua 9

9. Stem conspicuously scaly, especially when young.

9. Stem smooth, fibrillose, or slightly shaggy when young, but lacking conspicuous scales.

10. Cap yellow and dry, innately scaly ("scales" not merely veil remnants; not easily rubbed off); spores not longer than 8 µ. 10. Not completely as above.

11. Young cap purple brown to reddish brown; stem 1-2 cm thick; chrysocystidia present on gill faces. 11. Young cap yellow to orangish brown; stem .5-1 cm thick; chrysocystidia absent.

12. Found in hardwood forests in eastern North America; cap dull brownish yellow; ring thin but persistent and membranous; spores 6-7 µ long; chrysocystidia present and conspicuous on gill faces. 12. Found in western North America under aspens, cottonwoods, and alders (especially in riparian ecosystems); cap yellowish to whitish; ring fragile, soon disappearing or remaining only as a zone of fibrils; spores substantially longer than above; chrysocystidia apparently not present.

Stropharia kauffmanii 11

Stropharia hornemannii Leratiomyces squamosus at Roger's Mushrooms

Stropharia hardii

"Stropharia riparia" see Leratiomyces percevalii

INFORME #6 COLOMBIA FUNGI 22/6/2018 MACROMICETOS DE BOGOTÁ XYLARIA Hongos de Colombia

13. Young cap wine red; reported from piles of hardwood debris in flooded lowlands in Illinois and Indiana.

13. Cap otherwise colored; distribution and ecology various.

14. Stem shaggy-scaly; cap slimy, dull yellow to orangish; found in woods; spores 12-14 µ long; chrysocystidia absent.

Stropharia rugosoannulata (aberrant form) 14

Leratiomyces squamosus at Roger's Mushrooms

14. Not completely as above.

15. Growing in woods.

15. Growing in grass, on dung, in woodchips, in gardens, and so on.

16. Found in western North America under aspens, cottonwoods, and alders (especially in riparian ecosystems); mature cap 3-5 cm across; spores 11-15 µ long; chrysocystidia apparently absent. 16. Not completely as above.

17. Cap whitish (sometimes with a yellowish center); fresh stem dry; reported from Michigan and California.

17. Cap honey yellow; fresh stem with a slimy sheath; reported near Seattle "among leaves in woods" and from Oregon "on humus under spruce."

"Stropharia riparia" see Leratiomyces percevalii 17

Stropharia albonitens at Roger's Mushrooms

Stropharia semigloboides

18. Ring fairly persistent, usually remaining throughout development.

18. Ring ephemeral, usually disappearing with maturity or persisting merely as a zone of fibrils.

19. Fresh, young cap whitish; spores 10-13 µ long. 19. Fresh, young cap yellow to yellowish; spores 7-11 µ long or 13-16 µ long.

20. Growing in grassy areas across North America; spores 7-11 x 4.5-5.5 µ.

20. Growing in wood chips and in waste places on the West Coast; spores 13-16 x 7-9 µ.

21. Fresh stem with a slimy sheath; cap convex to nearly round, but not bell-shaped; spores 15-19 µ long.

21. Not completely as above.

22. Growing in wood chips in western North America; cap 3-5 cm across, yellow becoming whitish; spores 11-15 µ long. 22. Not completely as above.

23. Cap 1-2.5 cm across, bell-shaped, yellowish brown with a darker center; spores 17-19 µ long. 23. Cap slightly larger than above, convex to planoconvex, paler than above; spores shorter.

Stropharia melanosperma 20

Stropharia coronilla ~ = S. bilamellata "Leratiomyces magnivelaris" see Leratiomyces percevalii

Stropharia semiglobata at MykoWeb 22

Leratiomyces percevalii 23

Stropharia umbonatescens 24

24. Stem about 2 mm thick; widely distributed in North America.

Stropharia siccipes

24. Stem about 5-10 mm thick; apparently eastern in distribution.

Stropharia melanosperma