Artigo
Fitorremediação de Solos Contaminados com Metais:
Panorama Atual e Perspectivas de uso de Espécies Florestais
Silva, T. J.; Hansted, F.; Tonello, P. S.; Goveia, D.*
Rev. Virtual Quim., 2019, 11 (1), 18-34. Data de publicação na Web: 4 de fevereiro de 2019
http://rvq.sbq.org.br
Phytoremediation of Soils Contaminated with Metals: Current Outlook
and Prospects of use of Forest Species
Abstract: Phytoremediation is a technique that uses plants to recover contaminated soils. This method has
advantages because of its permanent nature, combined with low maintenance costs, protection against wind and
water erosion and greater soil structure. Currently, most of the researches related to species capable of
phytoremediation of soil contaminated with metals work with annual cycle plant species. However, due to limitations
found in these species, the possibility of using forest species in phytoremediation programs is increasingly projected.
Be suitable for revegetation of contaminated areas and also provide economic return. The purpose of this review was
to present the main techniques of phytoremediation used and to analyze the perspectives of the use of forest species
in phytoremediation programs. The reports in the literature point out several of these species with real capacity of
use, in addition they have been pointed as tolerant to soils in stages of great contamination, and their capacity of
fixation of contaminant in their structures for a longer time in relation to vegetal species of annual cycle. The limiting
factor in the full use of these species is still the small number of researches, which consequently causes many effective
species to no longer be identified for phytoremediation.
Keywords: Phytoremediation; forest species; metal contaminants.
Resumo
A fitorremediação é uma técnica que utiliza plantas para recuperação de solos contaminados. Esse método apresenta
vantagens devido à sua natureza permanente, combinada com baixos custos de manutenção, proteção contra a
erosão eólica e hídrica e maior estruturação dos solos. Atualmente a maior parte das pesquisas relacionadas a
espécies capazes de fitorremediar solos contaminados com metais trabalham com espécies vegetais de ciclo anual,
entretanto devido a limitações encontradas nessas espécies projeta-se cada vez mais a possibilidade de uso de
espécies florestais em programas de fitorremediação, por serem apropriadas para a revegetação de áreas
contaminadas e propiciar ainda retorno econômico. Esta revisão teve como objetivo apresentar as principais técnicas
de fitorremediação utilizadas e analisar as perspectivas de utilização de espécies florestais em programas de
fitorremediação. Os relatos na literatura apontam diversas dessas espécies com capacidades reais de uso, além disso,
têm sido apontadas como tolerantes a solos em estágios de grande contaminação, e sua capacidade de fixação de
contaminante em suas estruturas por maior tempo em relação a espécies vegetais de ciclo anual. O fator limitante
no pleno uso dessas espécies ainda é o reduzido número de pesquisas, que por consequência faz com que muitas
espécies eficazes deixem de ser identificadas para fitorremediação.
Palavras-chave: Fitorremediação; espécies florestais; contaminantes metálicos.
* Universidade Estadual Paulista, Campus de Itapeva. Rua Geraldo Alckmin 519, Vila N. Srª. de Fátima. CEP:18409010, Itapeva-SP, Brasil.
danielle.goveia@unesp.br
DOI: 10.21577/1984-6835.20190003
Rev. Virtual Quim. |Vol 11| |No. 1| |18-34|
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Volume 11, Número 1
Janeiro-Fevereiro 2019
Revista Virtual de Química
ISSN 1984-6835
Fitorremediação de Solos Contaminados com Metais:
Panorama Atual e Perspectivas de uso de Espécies Florestais
Tiago J. da Silva,a Felipe A. S. Hansted,a Paulo S. Tonello,b Danielle
Goveiaa,*
a
b
Universidade Estadual Paulista, Campus de Itapeva. Rua Geraldo Alckmin 519, Vila N. Srª. de
Fátima. CEP:18409-010, Itapeva-SP, Brasil.
Universidade Estadual Paulista, Campus de Itapeva. Av. Três de Março 511, Alto da Boa Vista.
CEP: 18087-180, Sorocaba-SP, Brasil
* danielle.goveia@unesp.br
Recebido em 10 de novembro de 2017. Aceito para publicação em 16 de dezembro de 2018
1. Introdução
2. Os Metais e a Contaminação dos Solos
2.1. Fitorremediação e sua aplicação atual
2.2. Fitorremediação com espécies florestais e perspectivas
3. Conclusão
1. Introdução
Atualmente um enorme volume de
compostos orgânicos e inorgânicos é
produzido, industrializado, transportado e
consumido, constituindo um grupo de grande
incidência na contaminação ambiental,
causando diversos problemas, dentre os quais
se destaca a existência de riscos à saúde
pública, aos ecossistemas e restrições ao
desenvolvimento urbano e imobiliário.1
Dentre esses compostos os metais são
considerados um grupo de grande relevância
ambiental, devido a sua capacidade de
bioacumulação nos níveis tróficos e sua
permanência no solo, constituindo fator de
contaminação.2
19
O aumento de áreas contaminadas com
resíduos orgânicos e inorgânicos e o descarte
indiscriminado no solo, causando sua
contaminação,
tem
gerado
grande
preocupação com o meio ambiente e os
impactos
negativos
provocados.
A
recuperação dessas áreas impactadas vem
sendo uma prioridade para a sociedade como
um todo, havendo assim uma grande
demanda comercial e ambiental por técnicas
que possam minimizar ou recuperar essas
áreas.3 O método de revegetação dessas áreas
apresenta vantagens devido a sua natureza
permanente, combinada aos baixos custos de
manutenção, a proteção contra a erosão
eólica e hídrica, maior estruturação dos solos,
aumento da fertilidade e melhoria da estética
de áreas degradadas através da melhoria da
qualidade visual da paisagem, uma vez que há
a contenção da erosão reduzindo a formação
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Silva, T. J. et al.
de crateras visíveis no solo. O uso de plantas
para recuperação de áreas contaminadas é
conhecido como fitorremediação, e tem
mostrado potencial para tratamento de
diferentes grupos de contaminantes,
especialmente os metais.4 Considerando a
relevância do tema, o objetivo desta revisão é
apresentar o panorama atual do uso da
fitorremediação na remoção de metais do
solo, além das perspectivas de uso de espécies
florestais nesse processo.
2. Os Metais e a Contaminação dos
Solos
Os metais estão presentes em diferentes
compartimentos ambientais, como ar, água,
solos, sedimentos ou amostras biológicas, e
apresentam potencial para tornarem-se
tóxicos quando alcançam valores acima das
concentrações limites, por exemplo, o
chumbo que apresenta concentração limite
no solo de 40 mg kg-1.5 A ocorrência de metais
no ambiente pode ser de origem natural
(minérios e rochas sedimentares), ou de
origem antrópica como atividades industriais,
agrícolas, derramamento de efluentes ou
turismo através do descarte de resíduos no
ambiente,
tais
como
produtos
manufaturados, tecidos, latas de refrigerante
e pilhas usadas.
Os ciclos biológicos no ambiente incluem a
bioacumulação e a biomagnificação. Este
processo poderá transformar teores normais,
aquele cuja presença do contaminante não
apresenta consequências, porém, ao subir
níveis na cadeia trófica, terão seus níveis tão
elevados a ponto de ultrapassar os níveis
tolerados por diferentes espécies da biota e
pelo homem, alcançando concentrações
tóxicas.6
Dentre os metais mais comumente
encontrados em casos de contaminação de
solo e que apresentam sérios riscos à saúde
humana e ao ambiente destacam-se cádmio
Cd, Pb, Co, Cu, Hg, Ni e Zn. O poder
contaminante desses elementos pode ser
caracterizado
pelo
potencial
de
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caminhamento no solo e sua mobilidade pode
ser acelerada em condições de campo pelo
fluxo na solução do solo,7 outros fatores
também podem influenciar na mobilidade do
metal no solo.
Oliveira et al.8 apresentaram uma revisão
sobre a dinâmica de metais-traço no solo e
relacionaram o seu comportamento com o
intemperismo que o material de origem
sofreu e/ou pelo uso, ocupação e manejo do
solo e por fatores que não dependem do
elemento químico, mas do meio e das
interações que ele apresenta com os
elementos do solo. O autor concluiu que é
necessário estudar o comportamento de
metais-traço no solo em regiões distintas para
predizer o potencial de contaminação
ambiental desses metais no meio ambiente a
fim de minimizar os efeitos tóxicos desses
elementos para os seres vivos.
Uma opção para avaliar a mobilidade do
metal no solo é a especiação. Na análise de
especiação física distingue-se o metal entre as
frações dissolvida, coloidal e particulada,
enquanto na especiação química, avalia-se a
distribuição do metal em várias espécies
químicas em solução, considerando os metais
complexados ou não-complexados e a
distinção entre diferentes estados de
oxidação.9 A determinação da concentração
total do metal, muitas vezes não fornece
informações suficientes para avaliação de sua
real toxidade no solo. Desta forma, o estudo
da análise de especiação fornece informações
importantes
do
ponto
de
vista
ecotoxicológico,
pois
considera
a
biodisponibilidade.
Uma
maneira
de
avaliar
a
biodisponibilidade dos metais e monitorar o
seu comportamento diante das alterações das
condições ambientais é a extração sequencial.
Onde é possível fracionar o elemento em
formas geoquímicas específicas usando
reagentes apropriados. Martins et al.10
apresentaram diferentes métodos de
avaliação da partição geoquímica de metais
em solos. Os elementos podem ser divididos
nas fases trocável, ligados a carbonatos,
óxidos, matéria orgânica e residual. Os
autores apresentaram a possibilidade de
20
Silva, T. J. et al.
quantificar o metal que está complexado ao
óxido de ferro ou com óxido de manganês,
pois cobre e zinco apresentam a tendência de
co-precipitar na presença destes óxidos.
A fração solúvel e trocável encontrada em
procedimentos de extração sequencial é
considerada a mais móvel e biodisponível,
consequentemente aquela que irá apresentar
maior toxicidade do metal no ambiente.
2.1. Fitorremediação e sua aplicação atual
A fitorremediação está entre as principais
metodologias atualmente disponíveis para a
remediação de solos contaminados e consiste
no uso de plantas para remover, imobilizar ou
tornar
inofensivos
ao
ecossistema,
contaminantes orgânicos e inorgânicos
presentes no solo e na água. As plantas se
adaptam a ambientes extremamente
diversos, de forma que muitas espécies
possuem a capacidade de interagir
simbioticamente com outros organismos. Essa
interação é determinante para a adaptação
em ambientes como solos salinos, ácidos,
pobres e ricos em nutrientes ou
excessivamente contaminados com metais.
Magalhães et al.11 identificaram um
crescente aumento no interesse em
desenvolver estratégias de remediação de
solos contaminados com metais, que sejam
eficientes e duráveis numa escala de tempo de
médio a longo prazo. O uso de plantas para
recuperação de áreas contaminadas tem
apresentado destaque, pois reduz teores de
contaminantes a níveis seguros à saúde
humana, além de contribuir na melhoria das
características físicas, químicas e biológicas
destas áreas. Sua aplicação tem se expandido
em países como Estados Unidos, Canadá e
Alemanha principalmente devido a sua grande
viabilidade técnica e econômica. O processo
se aplica em quase todos os tipos de
contaminantes, incluindo metais, pesticidas,
solventes,
explosivos,
óleo
cru
e
hidrocarbonetos.
21
O processo de fitorremediação está
limitado à profundidade das raízes, uma vez
que, para que haja a limpeza, há necessidade
de a planta estar em contato com o
contaminante. Os diferentes processos
envolvidos na fitorremediação envolvem as
características morfofisiológicas das espécies
e diferem de espécie para espécie. Muitas
tentativas têm sido feitas em determinar
alguns atributos funcionais destas plantas. De
um modo geral, as propriedades da planta que
favorecem a fitorremediação são o rápido
crescimento, rápida produção de biomassa,
alta competitividade, tolerância à poluição,
alta capacidade de absorção de nutrientes,
alta taxa de translocação e grande acúmulo de
substâncias de reserva,12 sendo que um meio
eficiente de identificar potenciais espécies
fitorremediadoras é a observação das plantas
que colonizam áreas contaminadas.13
Entre as vantagens da fitorremediação de
acordo com Vasconcellos et al.14 está o baixo
custo, possibilidade de aplicação in situ em
áreas extensas e para diferentes tipos de
poluentes, assim como a fácil monitorização
das plantas, manutenção do solo e estímulo à
vida dos organismos, possibilidade de ser
combinada
a
outros
métodos
de
descontaminação.
Entre
esses
métodos,
temos
a
biorremediação que se baseia na utilização de
fungos, leveduras e bactérias no solo
contaminado, de forma que estes promovam
a digestão dos contaminantes, a solidificação
que é a técnica que encapsula o rejeito em um
sólido de alta integridade estrutural ou
métodos eletrocinéticos que caracteriza-se
basicamente pela aplicação de uma corrente
elétrica no solo através de eletrodos que
tendem a atrair íons.
Na fitorremediação os vegetais podem
atuar de forma direta ou indireta na redução
ou remoção dos contaminantes. Na
remediação direta, os compostos são
absorvidos e acumulados ou metabolizados
nos tecidos, através da mineralização dos
mesmos. Na forma indireta, os vegetais
extraem
contaminantes
das
águas
subterrâneas, reduzindo assim a fonte de
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contaminação ou quando a presença de
plantas propicia meio favorável ao aumento
da atividade microbiana, que degrada o
contaminante. Existem diversos mecanismos
na fitorremediação, dependendo do tipo de
contaminante, a planta pode utilizar
diferentes meios para sua remoção.15 A seguir
são apresentadas as principais formas de
fitorremediação encontradas na literatura.
2.1.1. Fitodegradação
Nessa técnica os contaminantes são
absorvidos
pelas
plantas
conforme
representado na Figura 1, que através de seus
processos metabólicos quebram as moléculas
do contaminante em produtos menos tóxicos.
A planta absorve o contaminante da água e do
solo fazendo a sua bioconversão, no seu
interior ou em sua superfície, para formas
menos tóxicas. Essa reação de bioconversão
está relacionada com os contaminantes
orgânicos, cujos radicais e superfícies
propiciam o meio adequado para o controle
da disponibilidade e movimentação desses
elementos na solução do solo. A planta de
forma geral absorve o metal da solução do
solo através da interceptação radicular em
que as raízes entram em contato direto com
os nutrientes a serem absorvidos e
incorporados via fluxo de massa, em que a
água absorvida pelas plantas flui ao longo de
um gradiente de potencial hídrico, arrastando
consigo os elementos da solução do solo para
próximo da superfície radicular onde ficam
disponíveis para a absorção. Uma vez
absorvidos os metais que não são degradáveis
são
armazenados
nos
tecidos
parenquimáticos da planta, enquanto que as
substâncias orgânicas e degradáveis são
degradas pelas enzimas da planta.
A
fitodegradação
é
empregada,
principalmente, na remediação de compostos
orgânicos. Os subprodutos gerados, pela
degradação na planta, são armazenados em
vacúolos ou incorporados ao tecido vegetal.16
O contaminante após ser
degradado é incorporado ao
tecido vegetal.
Figura 1. Mecanismo de fitodegradação em espécies florestais
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Silva, T. J. et al.
2.1.2. Fitoextração ou fitoacumulação
Neste mecanismo a planta absorve o
contaminante do solo, armazena em suas
raízes ou em suas folhas e caules, facilitando
posteriormente seu descarte, conforme
visualizado na Figura 2. Esta é a técnica de
fitorremediação mais utilizada. Estima-se que
a fitoextração possa reduzir a concentração de
contaminantes a níveis aceitáveis em um
curto período de tempo.17 De maneira geral, a
fitoextração é utilizada para remediação de
metais, com o uso de plantas que podem
acumulá-los em seus tecidos, e a tolerância da
planta ocorre pela presença de mecanismos
bioquímicos e fisiológicos de adaptação. As
plantas que realizam esse mecanismo são
denominadas hiperacumuladoras, devido a
sua capacidade de tolerar concentrações
elevadas de metais em seus tecidos.18
Figura 2. Mecanismo de fitoextração em espécies florestais. Fonte: Adaptado de Almeida19.
As plantas hiperacumuladoras, segundo
Lasat20 podem acumular estes elementos em
níveis até cem vezes superiores a uma planta
comum. De acordo com Barreto21 podem ser
consideradas plantas hiperacumuladoras
aquelas que acumulam mais de 0,1 % por peso
seco do tecido vegetal. O destino do material
vegetal produzido dependerá da possibilidade
ou não de seu aproveitamento, sendo variável
de acordo com a espécie vegetal cultivada, sua
capacidade de bioacúmulo e o risco ambiental
representado.16
Diversos trabalhos têm sido conduzidos
para avaliar o potencial fitoextrator de
espécies vegetais, entretanto ainda são
escassos os estudos com espécies florestais
perenes. Zancheta22 avaliando o potencial
fitoextrator de Cu por plantas de sorgo
(Sorghum bicolor), milheto (Pennisetum
23
glaucum), crotalária (Crotalaria juncea) e
feijão de porco (Canavalia ensiformis)
constatou que o teor e acúmulo de Cu nas
plantas foram proporcionais à adição do metal
na solução nutritiva, porém, foram muito mais
elevados no sistema radicular do que na parte
aérea. O acúmulo preferencial de Cu nas
raízes, embora diminua o transporte para a
parte aérea, contribuiu para a tolerância das
plantas ao metal, sendo, portanto,
considerado limitante para o emprego da
fitoextração. Santos et al. 15 avaliaram o
acúmulo de Pb no tecido vegetal da
mamoneira (Ricinus communis L.) em solo
contaminado e o potencial de remediação,
tendo como resultado acúmulo de Pb nas
raízes, diminuição do crescimento das plantas
em função da diminuição das massas das
matérias secas da parte aérea e das raízes
conforme aumento gradual da concentração
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Silva, T. J. et al.
de Pb no solo. Santos et al. 14 estudaram o
potencial de fitorremediação da kenaf
(Hybiscus canabinnus), mostarda (Brassica
juncea), rabanete (Raphunus sativus) e
amaranto (Amaranthus crentus), usando solo
contaminado por Zn, Cu, Mn, Pb e B. As
espécies testadas foram capazes de remover
metais do solo, sendo que houve variação
quanto a eficiência destas, uma vez que
Hybiscus canabinnus foi mais tolerante nas
condições empregadas, e não apresentou
sintomas visuais de toxidez.
Tanto a água como os nutrientes são
absorvidos pelas raízes, na rizosfera. A água
contendo íons solúveis penetram na raiz por
processo de osmose. Essas substâncias
entram pelas raízes e seguem até o xilema. A
parede celular das células do xilema é
reforçada pela lignina, quando totalmente
formadas funcionam como vasos condutores.
A lignina é uma macromolécula associada à
celulose na parede celular, apresenta em sua
estrutura grupos fenólicos e álcoois onde os
nutrientes podem interagir. Gorduras e óleos
são necessários para o armazenamento de
carbono pelas plantas. Existem nas plantas na
forma de ácidos graxos, ácidos carboxílicos de
cadeia reta com um número par de carbono.
Íons metálicos reagem com ácidos graxos
presentes na planta interagindo diretamente
no grupo carboxílico.
As interações entre os metais e grupos
presentes nas plantas são utilizadas são
usadas em citologia para identificação de
grupos funcionais presentes nas plantas. O
Hg2+, como outros íons metálicos complexamse com os grupos carbóxilo e hidroxilo das
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proteínas (COOH- e OH-). No caso específico
do Hg, este, também possui afinidade com os
grupos sulfidrilo (SH), sendo a ligação mais
estável, podendo levar à formação de ligações
entre cadeias de proteínas adjacentes.
Algumas
moléculas
orgânicas,
que
normalmente não apresentam afinidade para
as proteínas forma com elas complexos fortes
na presença de íons metálicos, que atuam
como pontes de ligação. Os metais mais
eficazes neste processo são Hg, Cu, Ag, Ni, Zn,
Co e Mn.23
2.1.3. Fitoestabilização
Na fitoestabilização ocorre a imobilização
de um contaminante através das reações de
absorção e acumulação, adsorção e/ou
precipitação na zona das raízes conforme
ilustrado na Figura 3. É usado para imobilizar
contaminantes no sistema solo-planta,
visando reduzir a biodisponibilidade desses
contaminantes e prevenir sua mobilidade nas
águas subterrâneas.19
Essa técnica é empregada para
contaminantes
inorgânicos
e
sítios
contaminados com esses elementos podem
ser remediados com sucesso fazendo-se o uso
desse mecanismo. Entretanto, a permanência
do contaminante no local, ainda que
imobilizado, pode ser posto novamente em
disponibilidade, caso sofra reversão em
decorrência de mudanças físico-químicas do
meio.16
24
Silva, T. J. et al.
Figura 3. Mecanismo de fitoestabilização em espécies florestais. Fonte: Adaptado de Almeida19
Pérez-Esteban
et
al.24
realizaram
experimentos em condição de estufa para
avaliar os efeitos de alterações orgânicas
sobre estabilização de metais e do potencial
de Brassica juncea para fitoestabilização de
solos, verificando que o aumento da matéria
orgânica pode ser eficaz para a estabilização
de metais e para aumentar a fitoestabilização
da espécie estudada nos solos. Essa planta
demonstrou potencial para fitoestabilização.
Da mesma forma Van Nevel et al.25
examinaram os efeitos de seis espécies
arbóreas bétula (Betula pendula), carvalho
(Quercus robur e Quercus petraea), gafanhoto
preto (Robinia pseudoacacia), aspen (Populus
tremula), pinheiro silvestre (Pinus sylvestris) e
Pseudotsuga menziesii sobre as características
do pH do solo, carbono orgânico e capacidade
de troca catiônica (CTC) e sobre a
redistribuição de Cd e Zn em um solo arenoso
poluído. Observou-se que no período de
estudo a espécie Populus tremula obteve o
melhor desempenho na fitoestabilização
desses metais.
Magalhães et al. 15 avaliaram a técnica da
fitoestabilização
para
remediar
solo
contaminado com Zn, utilizando as espécies
Eucalyptus urophylla e Eucalyptus saligna em
conjunto com os resíduos siderúrgicos. A
menor dose foi suficiente para provocar
diminuição nas concentrações de Zn, sendo
esse efeito evidenciado pelo desenvolvimento
25
das plantas, enquanto a maior dose promoveu
maior crescimento das espécies. A espécie
que obteve melhor desenvolvimento foi o E.
urophylla, entretanto, a que apresentou
maior acúmulo total de Zn foi o E. saligna.
Pereira et al.26 avaliaram o potencial das
espécies arbóreas Cordia africana, Mimosa
caesalpinea,
Acacia
angustissima
e
Anadenanthera colubrina na fitoestabilização
de metais presentes em um substrato
contaminado. As espécies vegetais estudadas
apresentaram desenvolvimento dentro dos
padrões normais, mostrando tolerância a
áreas contaminadas, que tendeu a se
acumular nas raízes das plantas.
2.2. Fitorremediação
florestais e perspectivas
com
espécies
Os estudos de fitorremediação atualmente
tem dado enfoque ao uso de plantas de ciclo
anual, todavia essa planta tem apresentado
desvantagens características de sua condição,
entre as quais tem sido apontado a ocorrência
de fitotoxidez nessas plantas, como relata
Sodré27 que estudou a fitodisbonibilidade do
Cu em latossolo tratado com biossólido
enriquecido com doses crescentes do metal e
avaliou a interação deste com plantas de
Lactuca sativa. O autor observou que doses de
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Silva, T. J. et al.
Cu aplicada ao solo alteraram o crescimento
das plantas nos tratamentos, indicando a
fitotoxidez do metal, nas plantas verificou-se
a concentração correlacionada desse
elemento à dose aplicada ao solo. Plantas de
aveia cultivadas com adição de doses
crescentes de Cu apresentaram grande
redução do crescimento e desenvolvimento
na dose de 1000 mg kg-¹ de Cu no solo.28 Da
mesma forma Santana et al.29 avaliaram o
efeito da inoculação com o fungo Rhizophagus
clarus na fitorremediação com Canavalia
ensiformis em um solo com alta concentração
de Cu, embora a espécie tenha translocado
valores superiores a 100 mg kg-¹ para seu
sistema foliar, esta apresentou sinais de
fitotoxidez e limitação no desenvolvimento.
Tiecher et al.30 avaliaram se o aumento da
concentração de Zn em solos do sul do Brasil
pode aumentar toxicidade às plantas de
milho, e a viabilidade da espécie para
fitorremediação de solos contaminados com
Cu e Zn, obtendo sinais de fitotoxidez e
comprometimento do desenvolvimento da
espécie estudada causado pelo Zn.
Por sua vez, outros estudos têm indicado
que espécies perenes, ao contrário das de
ciclo anual, são mais resistentes a doses
elevadas de Cu, além disso, essas espécies não
são usadas na alimentação humana ou animal,
não oferecendo, portanto, riscos à saúde
como ocorre com as espécies agrícolas usadas
em programas de fitorremediação. Dentre
esses estudos Silva31 avaliou o efeito do Cu
sobre o crescimento e qualidade de mudas
das espécies florestais açoita-cavalo e aroeiravermelha. Os resultados revelaram que as
doses testadas de Cu não alteraram a
qualidade de mudas de aroeira-vermelha,
sendo ainda considerado benéfico para o
desenvolvimento das plantas de açoita-cavalo
que removeu do solo em média 64 mg kg-1, da
mesma forma Soares et al.32 avaliando o efeito
de concentrações crescentes de Cu em mudas
de Eucalyptus maculata e Eucalyptus
urophylla
observaram
que
altas
concentrações de Cu não causaram redução
na absorção e translocação de outros
micronutrientes,
não
representando
mecanismo de fitotoxidez desse metal.
Santos et al.,28 no mesmo sentido, analisando
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mudas florestais em experimento não
encontraram sinais visíveis de fitotoxidez, e
consideraram essa característica como um
dos indicadores de espécies fitorremediadora.
A aplicação contínua de quantidades
elevadas de fertilizantes no solo pode
ocasionar acúmulo metais, causando
problemas ambientais e de saúde. Gabriel et
al.33 avaliou os níveis de metais Cu e Zn, em
diferentes profundidades do solo, submetido
a diferentes fontes de fertilizantes (cama de
aviário, dejeto suíno e adubação mineral,
observando que a adubação com material
orgânico ao longo do tempo resulta em
aumento do Cu no solo. Moterle et al.34 relata
adições frequentes de Cu na forma de [CuSO4
+ Ca(OH2)] utilizado para o controle de
doenças fúngicas em videiras e consequente
aumento das concentrações deste no solo,
estudando essa dinâmica em regiões de Bento
Gonçalves – RS. Os autores relatam que em
todos os locais amostrados houve resultados
significativos com contaminação de Cu ao
longo do tempo, resultado da utilização
constante de calda bordalesa na viticultura,
comprometendo a qualidade e degradando o
solo. Do mesmo modo Andreazza et al.35
relatam a contaminação com elevadas
concentrações de Cu na serra do Nordeste no
estado do Rio Grande do Sul em áreas de
vitivinicultura.
Abreu et al.36 estudaram a capacidade de
fitorremediação com Pinus pinaster e outras
espécies arbóreas em área de rejeito de
mineração em Minas Gerais. Pinus pinaster,
apresentou teores elevados de absorção de
metais na parte aérea, superiores aos das
outras espécies, a espécie obteve bom
desenvolvimento vegetativo e boa cobertura
do solo, minimizando a erosão hídrica e eólica
e sendo indicada para a fitoestabilização de
áreas dessa mineração. Renault et al.37 na
mesma linha de trabalho investigou o
potencial de revegetação e fitorremediação
com espécies arbóreas em rejeitos de minas
de ouro. Acumulações significativas de Cu
foram registradas em espécies de Pinus
banksiana que cresceram naturalmente no
local.
26
Silva, T. J. et al.
Na mesma linha, Silva et al.38 avaliou a
tolerância de três espécies florestais nativas
ao excesso de Cu no solo utilizando
Parapiptadenia rigida, Peltophorum dubium e
Enterolobium contortisiliquum. Enterolobium
contortisiliquum e a Peltophorum dubium
apresentaram tendência de armazenamento
do Cu nas raízes e baixa translocação para a
parte aérea, enquanto que Parapiptadenia
rigida não foi eficiente na remoção dos
compostos. Van Tichelen et al.39 estudaram
capacidade de absorção de Cu e potenciais
efeitos tóxicos em plantas de Pinus sylvestris
utilizando fungos simbiontes. O estudo
demonstrou que a colonização de fungos
impediu a acumulação de Cu nas acículas, uma
vez que os tratamentos sem fungos
apresentaram taxas de absorção de até dez
vezes maiores do que em plantas associadas
com o fungo P. involutus. Nirola et al.40 da
mesma forma, estudou a acumulação de
metais em Acacia pycnantha e Eucalyptus
camaldulensis crescendo em uma mina de Cu
abandonada. Os autores encontraram cerca
de 5,3 mg kg-¹ de Cu acumulados nas folhas
enquanto que a concentração desse metal no
sistema radicular foi bem superior, acima de
65 mg kg-¹ em média. Esse resultado
possivelmente é causado pela presença de
células parenquimáticas no sistema radicular,
em especial o parênquima cortical que atua
como sistema de reserva, apresentando
meatos (pequenos espaços) entre as células e
que teriam capacidade de armazenar maiores
teores de substâncias extraídas do solo.
41
Placek
avaliaram a capacidade das
espécies de árvores pinheiro silvestre (Pinus
silvestris), Noruega abeto (Picea abies), e
carvalho (Quercus robur) em remediar solos
contaminados com Cd, Zn e Pb. O
experimento demonstrou que as árvores de
Pinus silvestris apresentam excelente
capacidade de adaptação sob presença de Zn,
podendo ser usado na recuperação de solos.
As espécies arbóreas em geral tem
demonstrado ausência de sintomas de
toxicidade quando usadas em programas de
fitorremediação
indicando
que
seus
mecanismos de tolerância podem permitir27
lhes suportar maiores concentrações de
metais do que as culturas agrícolas, mesmo
árvores que não são especialmente
selecionados para a tolerância ao metal
geralmente podem sobreviver no solo
contaminado, embora com uma taxa de
crescimento reduzido.42 Na avaliação de
Betula pendula quanto a sua possível utilidade
na fitorremediação de solos contaminados
com Zn Dmuchowski et al.43 demonstraram a
capacidade desta espécie para acumular
quantidades elevadas de Zn nas suas folhas.
Viera;
Schumacher44
avaliaram
a
concentração e retranslocação de nutrientes
em acículas de Pinus taeda no município de
Cambará do Sul, RS, encontrando taxas de
translocação superiores a 50 % para Zn. Assim
como espécies perenes, outras espécies
vegetais de ciclo anual apresentaram
capacidade de translocar o Zn para a parte
aérea em alguns estudos, tais como os de
Baldantoni et al.45 que conduziram um
experimento com Populus alba e Populus
nigra, para avaliar a capacidade de
acumulação de metais por essas espécies. Os
resultados mostraram o Zn foi acumulado em
maior quantidade nas folhas em relação às
outras estruturas da planta.
Testiati et al.46 avaliaram o potencial de
fitorremediação estudando duas plantas
perenes Globularia alypum e Rosmarinus
officinalis. As espécies mostraram-se capazes
de acumular Zn.
As espécies florestais perenes, de acordo
com Caires et al.47 por produzirem alta
quantidade de biomassa e acumularem
metais, imobilizando-os por mais tempo, são
de grande interesse em programas de
revegetação de áreas contaminadas. Por
evoluírem em contato com diferentes
substâncias de ocorrência natural no solo,
estas desenvolveram processos adaptativos e
interações
com
microrganismos
que
permitem a degradação de compostos
orgânicos em outros menos tóxicos, além de
substâncias e minerais passíveis de serem
utilizados na nutrição vegetal.48 Essas espécies
são capazes de absorver metais do solo e
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Silva, T. J. et al.
transportá-los para suas estruturas conforme
representado na Figura 4.
carbono, redução dos gases do efeito estufa,
entre outros.49
Tem-se buscado cada vez mais, identificar
novas
espécies
fitorremediadoras,
especialmente de vegetais não comestíveis,
como é o caso das espécies florestais perenes,
uma vez que essas não ofereceriam riscos à
saúde humana por não serem consumidas,
além de possuírem outros usos importantes
como
a
produção
de
biodiesel,
desenvolvimento social, geração de emprego
para as populações locais, sequestro de
As espécies arbóreas de crescimento
rápido são capazes de colonizar solos com
contaminados com metais, contudo sua
sobrevivência e estabelecimento nos
ambientes contaminados ainda é pouco
estudada, e embora espécies vegetais tenham
sido testadas para estabilizar e remediar locais
contaminados, seu crescimento é muitas
vezes deficiente devido à toxicidade de
metais.50
Figura 4. Mecanismo de transporte de metais pelo xilema em espécies florestais
Silva et al.51 avaliando o efeito de doses de
Cu no crescimento e qualidade de mudas de
Barbatimão (Stryphnodendron polyphyllum) e
Cássia (Cassia multijuga), constatou que no
caso da espécie arbórea as doses de Cu
testadas não influenciaram a qualidade das
mudas, enquanto que para o Barbatimão
notou-se tolerância até 300 mg kg-¹ de Cu
adicionado ao solo, indicando resistência das
espécies perenes testadas as doses utilizadas
no experimento. Suchkova et al.52 estudaram
o estabelecimento natural de plantas e sua
contribuição para a recuperação de depósitos
de lodo e seu fator de bioconcentração, os
resultados mostraram que as plantas
removeram os metais Mn, Cu, Zn, Fe, Cr, Ni e
Pb indicando, da mesma forma, potencial para
fitoextração por plantas arbóreas.
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Nas espécies de pinus, em geral, alta
retenção dos metais pelo sistema radicular
demonstra que as raízes são o primeiro alvo
da toxicidade dos metais, e, portanto, exerce
um papel determinante na adaptação das
espécies não tolerantes a contaminação dos
solos por metais potencialmente tóxicos.
Sousa et al.53 avaliando a resposta de dois
genótipos diferentes de Pinus pinaster para a
contaminação por Cd em solo contaminado
com 15 e 30 mg kg-¹ do metal, constatou que
em 30 mg kg-¹ o genótipo acumulou 1,7 vezes
mais Cd na parte aérea e a concentração no
sistema radicular foi o parâmetro mais
influenciado pela exposição ao metal.
Párraga-aguado et al.54 estudando a
influência dos parâmetros do solo na
disponibilidade do metal em uma floresta
28
Silva, T. J. et al.
mediterrânica afetada por contaminação de
mineração usando a espécie Pinus halepensis
observou que as acículas das plantas
presentes nas áreas menos impactadas
apresentaram menores concentrações de Mn
e Zn em relação as analisadas em áreas de
rejeitos, indicando essa espécie como
adequada
a
ser
empregadas
na
fitorremediação dos mesmos. Doichinova et
al.55 testaram em condições de estufa, o
potencial fitorremediador de mudas de
Carvalho vermelho (Quercus rubra) e Pinho
austríaco (Pinus nigra), em substratos
contaminados com metais Zn e Cu, avaliando
as concentrações do poluente tanto nas
plantas quanto nos substratos ao final do
período de estudo, verificou que a
bioacumulação e translocação de metais para
a parte aérea das plantas dependia
fortemente de peculiaridades inerentes à
estrutura da espécie.
Em plantas de Pinus radiata com doze
meses de idade expostas à Pb em cultura
hidropônica, com e sem a adição dos agentes
quelantes, durante uma semana Jarvis;
Leung56 observaram o acúmulo de Pb na
forma não quelatada predominantemente
nos tecidos da raiz, enquanto que quelatados
foi transportado principalmente para as
acículas, esses mesmos autores analisando a
ultra estrutura do tecido da espécie com
microscopia eletrônica de transmissão,
relataram
a
presença
do
metal
exclusivamente na parede celular, por sua vez
nas raízes foram encontrados em locais
adjacentes às paredes celulares e em espaços
intercelulares, possivelmente esse resultado
pode ser explicado devido ao fato de o sistema
radicular possuir células parenquimáticas de
reserva
distribuídas
por
diversos
compartimentos, o que possibilitaria que os
metais absorvidos fiquem armazenados não
só na parede celular mas de forma sistêmica
pelo tecido vegetal radicular. As células
parenquimáticas são células isoladas ou em
grupo e reservam o amido, principal
carboidrato da planta, que possui a fórmula
(C6H10O5)n, é um polímero de cadeia longa
contendo as funções álcool e éter, o quelato
pode ser formado entre dois átomos de
29
oxigênio das duas funções. O quelato é um
composto orgânico químico formado por um
íon metálico, neste caso o Pb, formado por
ligações covalentes a um agente quelante, ou
seja, uma estrutura heterocíclica de
compostos orgânicos como é o caso dos
aminoácidos, peptídeos ou polissacarídeos
presentes na planta. Os quelatos são mais
estáveis e, portanto, conseguem ser
transportados da raiz às acículas. Outras
estruturas celulares, tais como mitocôndrias,
ribossomos e retículo endoplasmático, não
aparentaram terem sido negativamente
afetadas pela presença do metal, indicando
tolerância por essa espécie de pinus.
Jagtap et al.57 por sua vez, compararam
três espécies vegetais e suas capacidades de
remediar solos contaminados com óleo diesel
e potencial para converter sua biomassa em
bioetanol, para isso utilizaram Pinus
densiflora, Populus tomentiglandulosa, e
Thuja orientalis cultivadas numa área de solo
contaminado com 6000 mg kg-1 de óleo diesel.
O solo contaminado com diesel resultou na
redução da biomassa vegetal para a maioria
das plantas testadas, essa redução pode ter
sido ocasionada por interferências causadas
pelo diesel no processo de fotossíntese da
planta, que levou a uma menor produção de
biomassa. O diesel presente no solo pode ter
influenciado o processo de fotossíntese
(6CO2(g) + 6H2O(l) + calor → C6H12O6(aq) +
6O2(g)) através da disponibilidade em excesso
de carbono para a planta, podendo ter atuado
como inibidor do processo fotossintético. No
entanto, em P. densiflora a biomassa foi
maior, também sugerindo potencial da
espécie em tolerar elevados teores de
contaminante. Puga et al.58 aplicaram
biocarvão derivado de palha de cana de
açúcar em experimento em um solo
contaminado por metais. A aplicação do
biocarvão
reduziu
as
concentrações
disponíveis de Cd, Pb e Zn em 56, 50 e 54 %,
respectivamente, na mina de solo
contaminado e conduziu a uma redução
consistente da concentração de Zn na água
dos poros.
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Silva, T. J. et al.
Algumas plantas podem tolerar níveis
elevados desse elemento podendo acumular
concentração superior a 1000 mg kg-¹ por
meio de mecanismos bioquímicos. O acúmulo
em diferentes partes das plantas, para Ent &
Reeves59 está associado a alterações celulares,
que contribuem para a tolerância ao metal,
como a ligação às substâncias pécticas nas
paredes de células do córtex da raiz. Espécies
florestais arbóreas tolerantes à toxicidade do
Cu podem ser uma opção para o
restabelecimento
vegetal
em
áreas
60
contaminadas.
Silva31 estudando o efeito do Cu sobre as
espécies vegetais açoita-cavalo e aroeiravermelha identificou que esse elemento
afetou primeiramente o sistema radicular das
mudas e que a aroeira-vermelha foi mais
tolerante a doses elevadas de Cu, indicando
variação da capacidade de absorção do
elemento entre espécies de plantas
diferentes. Da mesma forma Zancheta et al.22
obteve resultados que comprovaram que as
plantas respondem de maneira diferenciada à
contaminação do solo.
Agradecimentos
Goveia, D. agradece à Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo
(FAPESP) processo 2016/23728-8.
Referências Bibliográficas
1
Rajor, A.; Xaxa, M.; Mehta, R. An overview on
characterization, utilization and leachate
analysis of biomedical waste incinerator ash.
Journal of Environmental Management 2012,
108, 36. [CrossRef]
2
Abdullahi, M.S. Soil Contamination,
remediation and plants. Soil Remediation and
Plants 2015, 525. [CrossRef]
3
Pontes, J.; Mucha, A. P.; Santos, H.; Reis, I.;
Bordalo, A.; Basto, M. C.; Bernabeu, A.;
Almeida, C. M. R. Potential of bioremediation
for buried oil removal in beaches after an oil
pill. Marine Pollution Bulletin 2013, 76, 258.
[CrossRef]
4
3. Conclusão
Embora os estudos de fitorremediação e
sua aplicação apresentem como foco principal
atualmente a utilização de espécies vegetais
de ciclo anual, fica evidente o potencial de uso
de espécies florestais em programas de
fitorremediação. Os relatos na literatura
apontam diversas dessas espécies com
capacidades reais de uso, além disso, têm sido
apontadas como tolerantes a solos em
estágios de grande contaminação, e sua
capacidade de fixação de contaminante em
suas estruturas por maior tempo em relação a
espécies vegetais de ciclo anual. O fator
limitante no pleno uso dessas espécies ainda
é o reduzido número de pesquisas, que por
consequência faz com que muitas espécies
eficazes deixem de ser identificadas para
fitorremediação.
Rev. Virtual Quim. |Vol 11| |No. 1| |18-34|
Agnello A.C.; Bagard M.; Van Hullebusch,
E.D.; Esposito, G.; Huguenot, D. Comparative
bioremediation of heavy metals and
petroleum hydrocarbons co-contaminated
soil by natural attenuation, phytoremediation,
bioaugmentation and bioaugmentationassisted phytoremediation. Science of The
Total Environment 2015, 1. [CrossRef]
5
Dghaim, R.; Al Khatib, S.; Rasool, H.
Determination of Heavy Metals Concentration
in Traditional Herbs Commonly Consumed in
the United Arab Emirates. Journal of
Environmental and Public Health 2015, 1.
[CrossRef]
6
Vicente-Martorelli, J.; Galindo-Riaño, M.D.;
García-Vargas, M.; Granado-Castro, M.D.
Bioavailability of heavy metals monitoring
water, sediments and fish species from a
polluted estuary. Journal of Hazardous
Materials 2009, 162, 823. [Link]
7
Achiba, W. B.; Gabteni, N.; Lakhdar, A.; Laing
G. D.; Verloo, M.; Gallali N. J. T. Effects of 5year application of municipal solid waste
30
Silva, T. J. et al.
16
compost on the distribution and mobility of
heavy metals in a Tunisian calcareous soil.
Agriculture, Ecosystems & Environment 2009,
130, 156. [CrossRef]
Andrade, J. C. M.; Tavares, S. R. L.; Mahler,
C. F.; Fitorremediação: o uso de plantas na
melhoria da qualidade ambiental. Oficina de
Textos: São Paulo, 2007. [Link]
8
17
Oliveira, R. C. B.; Marins, R. V. Dinâmica de
Metais-Traço em Solo e Ambiente Sedimentar
Estuarino como um Fator Determinante no
Aporte desses Contaminantes para o
Ambiente Aquático: Revisão. Revista Virtual
de Química 2011, 3, 88. [CrossRef]
9
Templeton, D. M.; Freek, A.; Cornelis, R.;
Danielssom, L-C.; Muntau, H.; Van Leeuwen,
H. P.; Lobniski, R. Guidelines for terms related
to chemical speciation and fraction of
elements. Definitions, structural aspects, and
methodological approaches. Pure and Applied
Chemistry 2000, 72, 1453. [Link]
10
Martins, C. A. S.; Nogueira, N. O.; Ribeiro, P.
H.; Rigo, M. M.; Candido, A. de O. A dinâmica
de metais-traço no solo. Revista Brasileira
Agrociência 2011, 3, 383. [Link]
11
Magalhães, M. O. L.; Sobrinho, N. M. B. A.;
Santos, F. S.; MazurIIet, N. Potencial de duas
espécies de eucalipto na fitoestabilização de
solo contaminado com zinco. Revista Ciência
Agronômica 2011, 3, 805. [CrossRef]
12
Singh, O. V.; JAIN, R. K. Phytoremediation of
toxic aromatic pollutants from soil. Applied
Microbiology and Biotechnology 2003, 63,
128. [CrossRef]
13
Sessitsch, A.; Kuffner, M.; Kidd, P.;
Vangronsveld, J.; Wenzel, W. W.; Fallmann, K.
Puschenreiter, M. The role of plant-associated
bacteria
in
the
mobilization
and
phytoextraction of trace elements in
contaminated soils. Soil Biology and
Biochemistry 2013, 60, 182. [CrossRef]
14
Vasconcellos, M. C.; Pagliuso, D.; Sotomaior,
V. S. Fitorremediação: Uma proposta de
descontaminação do solo. Estudos de
Biologia: Ambiente e Diversidade 2012, 83,
261. [CrossRef]
15
Magalhães, Ma. O. L.; Sobrinho, N. M. B. A.;
Mazur, N. Uso de resíduos industriais na
remediação de solo contaminado com cádmio
e zinco. Ciência Florestal 2011, 21, 21. [Link]
31
Santos, G. C. G.; RodellaII, A. A.; Abreu, C. A.;
Coscione, A. R. Vegetable species for
phytoextraction of boron, copper, lead,
manganese and zinc from contaminated soil.
Scientia Agricola 2010, 67, 713. [CrossRef]
18
Santos, C. H.; Garcia, A. L. de O.; Calonego,
J. C.; Spósito,T. H. N.; Rigolin, I. M. Potencial
de fitoextração de Pb por mamoneiras em
solo contaminado. Semina Ciência Agraria
2012, 33, 1427. [CrossRef]
19
Almeida, E. A. P. E.; Dissertação de
Mestrado, Universidade Federal de Minas
Gerais, Brasil, 2011. [Link]
20
Lasat, M. M. Phytoextraction of metals from
contaminated
soil:
a
review
of
plant/soil/metal interaction and assessment
of pertinent agronomic issues. Journal of
Hazardous Substance Research 2000, 2, 2.
[Link]
21
Barreto, A. B. Seleção de macrófitas
aquáticas com potencial para remoção de
metais-traço
em
fitorremediação.
Saneamento, Meio ambiente e Recursos
Hídricos 2010, 81. [Link]
22
Zancheta, A. C. F.; Abreu, C. A. de; Zambrosi,
F. C. B.; Erismann, N. de M.; Lagôa, A. M. M. A.
Fitoextração de cobre por espécies de plantas
cultivadas em solução nutritiva. Bragantia
2011, 70, 737. [Link]
23
Figueiredo, A. C. da Silva; Barroso, J. M.
G.; Pedro, L. M. G.; Ascensão, L.;
Histoquímica e citoquímica em plantas;
Princípios e protocolos. Faculdade de
Ciências da Universidade Lisboa: Lisboa,
2007. [Link]
24
Pérez-Esteban, J.; Escolástico, C.; Moliner,
A.;
Masaguer,
A.;
Fernández,
J.R.
Phytostabilization of metals in mine soils using
Brassica juncea in combination with organic
amendments. Plant Soil 2013, 377, 97.
[CrossRef]
Rev. Virtual Quim. |Vol 11| |No. 1| |18-34|
Silva, T. J. et al.
25
Van Nevel, L.; Mertens, J.; Staelens, J.;
Schrijver, A.De; Tack, F. M.G.; Neve, S.; Meers,
E.; Verheyen; K. Elevated Cd and Zn uptake by
aspen limits the phytostabilization potential
compared to five other tree species.
Ecological Engineering 2011, 37, 1072.
[CrossRef]
cobre. Revista Brasileira Fisiologia Vegetal
2000, 12, 213. [Link]
33
Gabriel, M.; da Rosa, G. M.; Wastowski, A.
D.; Mendonça, A. Maria.; Bairros, P.;
Congresso internacional de tecnologias para o
meio ambiente, Bento Gonçalves, Brasil, 2012.
34
26
Pereira, A. C. C.; Rodrigues, A.C. D.; Santos,
F. S. dos; Guedes, J. do N.; Sobrinho, N. M. B.
A. Concentração de metais pesados em
espécies arbóreas utilizadas para revegetação
de área contaminada. Revista Ciência
Agronômica 2012, 43, 641. [CrossRef]
27
Sodré, F. F Resumos da 23ª Reunião Anual
da Sociedade Brasileira de Química, Poços de
Caldas, Brasil, 2000. [Link]
28
Santos, H.P.; Melo G. W. B.; Luz, N. B.;
Tomasi, R. J.; Comportamento fisiológico de
plantas de aveia (Avena strigosa) em solos
com excesso de cobre. Embrapa: Bento
Gonçalves, 2004. [Link]
29
Santana, N. A.; Ferreira, P. A. A.; Soriani, H.
H.; Brunetto, G.; Nicoloso, F. T.; Antoniolli, Z.
I.; Jacques, R. J. S. Interaction between
arbuscular
mycorrhizal
fungi
and
vermicompost on copper phytoremediation in
a sandy soil. Applied Soil Ecology 2015, 96,
172. [CrossRef]
30
Tiecher, T. L.; Ceretta, C. A.; Ferreira, P. A.A.;
Lourenzi, C. R.; Tiecher, T. Girotto, E.;
Fernando T. N.; Soriani, H.H.; Conti, L. De;
Mimmo, T.; Brunetto, S. C. The potential of
Zea mays L. in remediating copper and zinc
contaminated soils for grapevine production.
Geoderma 2016, 262, 52. [CrossRef]
31
da Silva, R. F.; Lupatini, M.; Antoniolli, Z. I.;
Leal, L. T.; Junior, C. A. M. Comportamento de
Peltophorum dubium (Spreng.) Taub.
Parapiptadenia rigida (Benth.) Brenan e
Enterolobium contortisiliquum (Vell.) Morong
cultivadas em solo contaminado com cobre.
Ciência Florestal 2011, 21, 103. [Link]
32
Soares, C. R. F. S.; Siqueira, J. O.; Carvalho, J.
G. De; Moreira; F.M. S.; Grazziotti, P. H.
Crescimento e nutrição mineral de Eucalyptus
maculata e Eucalyptus urophylla em solução
nutritiva com concentração crescente de
Rev. Virtual Quim. |Vol 11| |No. 1| |18-34|
Moterle, D. F.; Dal Fré, A. I.; IV Salão de
iniciação científica e inovação tecnológica,
Bento Gonçalves, Brasil, 2014. [Link]
35
Andreazza, R., Camargo, F. A. O.; Antoniolli,
Z. I. Biorremediação de áreas contaminadas
com cobre. Revista de Ciências Agrárias, 2013,
36, 127. [Link]
36
Abreu, M.M.; Matias, M. J.; Magalhães,
M.C.F.; Basto, M.J. Potencialidades do Pinus
pinaster
e
Cytisus
multiflorus
na
fitoestabilização de escombreiras na mina de
ouro de Santo António (Penedono). Revista de
Ciências Agrárias 2014, 2, 335. [Link]
37
Renault, S.; Szczerski, C.; Sailerova, E.;
Fedikow, M. A. F.; Em: Report of Activities,
Manitoba Industry, Economic Development
and Mines. Manitoba Geological Survey:
Manitoba, 2004 [Link]
38
Silva, R. F. DA. Influência da contaminação
do solo por cobre no crescimento e qualidade
de mudas de açoita-cavalo (luehea divaricata
mart. & zucc.) E aroeira-vermelha (schinus
therebinthifolius raddi). Ciência Florestal
2011, 21, 111. [Link]
39
Van Tichelen, K. K.; Vanstraelen, T.; Jan, V.
C. Nutrient uptake by intact mycorrhizal Pinus
sylvestris seedlings: a diagnostic tool to detect
copper toxicity. Tree Physiology. 1999, 19,
189. [Link]
40
Nirola, R.; Megharaj, M.; Thavamani, P.;
Aryal, R.; Venkateswarlu, K.; R. Naidu.
Evaluation of metal uptake factors of native
trees colonizing an abandoned copper mine –
a quest for phytostabilization. Journal of
Sustainable Mining 2015, 14, 115. [CrossRef]
41
Placek, A.; Grobelak, A.; Kacprzak, M.
Improving the phytoremediation of heavy
metals contaminated soil by use of sewage
sludge.
International
Journal
of
Phytoremediation 2015, 18, 605. [CrossRef]
32
Silva, T. J. et al.
42
Pulford, I. Phytoremediation of heavy
metal-contaminated land by trees—a review.
Environment International 2003, 29, 529.
[CrossRef]
43
Dmuchowski,
W.;
Gozdowski,
D.
Phytoremediation of zinc contaminated soils
using silver birch (Betula pendula Roth).
Ecological Engineering 2014, 71, 32.
[CrossRef]
44
Viera, M.; Schumacher, M. V. Concentração
e retranslocação de nutrientes em acículas de
Pinus taeda L. Ciência Florestal 2009, 19, 375.
[Link]
45
Baldantoni, D.; Cicatelli, A.; Stefano, A. B.
Different behaviours in phytoremediation
capacity of two heavy metal tolerant poplar
clones in relation to iron and other trace
elements.
Journal
of
Environmental
Management 2014, 146, 94. [CrossRef]
46
Testiati, E.; Parinet, J.; Massiani, C.; LaffontSchwob, I.; Rabier, J.; Pfeifer, H. R.; Lenoble,
V.; Masotti, V.; Prudent, P. Trace metal and
metalloid contamination levels in soils and in
two native plant species of a former industrial
site: Evaluation of the phytostabilization
potential. Journal of Hazardous Materials
2013, 248, 131. [CrossRef]
47
Caires, S. M.; FontesII, M. P. F.; Fernandes;
R. B. A.; Neves, J. C. L. Desenvolvimento de
mudas de cedro-rosa em solo contaminado
com cobre: tolerância e potencial para fins de
fitoestabilização do solo. Revista Árvore 2011,
35, 1181. [CrossRef]
48
Andrade, J. C. M. E.; Mahler, C. F.; Em:
International conference on environmental
geotechnics, Rio de Janeiro, Brasil, 2002. [Link]
49
Bauddh, K.; Singh, K. Ricinus communis: A
robust
plant
for
bio-energy
and
phytoremediation of toxic metals from
contaminated soil. Ecological Engineering
2015, 84, 640. [CrossRef]
50
Babu, A. G.; Shea, P. J.; Oh, B. Trichoderma
sp. PDR1-7 promotes Pinus sylvestris
reforestation of lead-contaminated mine
tailing sites. Science of the Total Environment
2014, 476, 61. [CrossRef]
33
51
Silva, R. F. Da; Missio, E. L.; Steffen, R. B.;
Weirich, S. W.; Kuss, C. C.; Scheidet D.L. Efeito
do cobre sobre o crescimento e qualidade de
mudas de Stryphnodendron polyphyllum
Mart. e Cassia multijuga Rich. Ciência Florestal
2014, 24, 717. [Link]
52
Suchkova, N.; siripidis, I. T.; Alifragkis, D.;
Ganoulis, J.; Darakas, E.; Sawidis, T.
Assessment of phytoremediation potential of
native plants during the reclamation of an
area affected by sewage sludge. Ecological
Engineering 2014, 69, 160. [CrossRef]
53
Sousa, N. R.; Ramos, M. A.; Marques, A. P.
G. C.; Castro. A genotype dependent-response
to cadmium contamination in soil is displayed
by Pinus pinaster in symbiosis with different
mycorrhizal fungi. Applied Soil Ecology 2014,
76, 13. [CrossRef]
54
Párraga-Aguado, I.; Rogel, J. A.; Alcaraz, M.
N. G.; Carceles, F. J. J.; Conesa, H. M.
Assessment of metal (loid) availability and
their uptake by Pinus halepensis in a
Mediterranean forest impacted by abandoned
tailings. Ecological Engineering 2013, 58,84.
[CrossRef]
55
Doichinova, V.; Velizarova, E. Reuse of
Paper Industry Wastes as Additives in
Phytoremediation of Heavy Metals Polluted
Substrates from the Spoil Banks of the
Kremikovtsi Region, Bulgaria. Procedia
Environmental Sciences 2013, 18, 731.
[CrossRef]
56
Jarvis, M. D; Leung, D. W. M. Chelated lead
transport in Pinus radiata: an ultrastructural
study. Environmental and Experimental
Botany 2002, 48, 21. [CrossRef]
57
Jagtap, S. S.; MinWoo, S.; Dhiman, S. S.; Kim,
D.; Lee, J. K. Phytoremediation of dieselcontaminated soil and saccharification of the
resulting biomass. Fuel 2014, 116, 292.
[CrossRef]
58
Puga, A. P.; Abreu, C. A.; Melo, L. C. A.;
Beesley, L. Biochar application to a
contaminated soil reduces the availability and
plant uptake of zinc, lead and cadmium.
Journal of Environmental Management 2015,
159, 86. [CrossRef]
Rev. Virtual Quim. |Vol 11| |No. 1| |18-34|
Silva, T. J. et al.
59
Ent, A. V. D.; Reeves, R. D. Foliar metal
accumulation in plants from copper-rich
ultramafic outcrops: case studies from
Malaysia and Brazil. Plant Soil 2015, 389, 418.
[CrossRef]
Rev. Virtual Quim. |Vol 11| |No. 1| |18-34|
60
Freitas, H; Prasad, M.N.V; Pratas, J. Plant
community tolerant to trace elements
growing on the degraded soils of São
Domingos mine in the south east of Portugal:
environmental implications. Environment
International 2004, 30, 65. [CrossRef]
34